C’était l’église conventuelle de l’abbaye Saint-Césaire voisine, qui fut fondée au VIe siècle par l’évêque Césaire pour sa sœur Césarie. Celle-ci devint l’abbesse de ce monastère de femmes.
L’église a été construite en plusieurs étapes, visibles sur les murs extérieurs du bâtiment.
La partie la plus ancienne, construite au début du XIIe siècle, comprenait une abside aujourd’hui disparue. De cette époque, il subsiste le transept avec une croisée surmontée d’une voûte en arc de cloître ainsi qu’une première travée voûtée en plein cintre.
Au milieu du XIIe siècle puis à la fin du XIIIe siècle, la nef fut prolongée et couverte d’une voûte en arc brisé.
La façade fut ornée au XIVe siècle au-dessus de l’entrée d’une fenêtre gothique géminée surmontée d’une petite statue de saint Jean. Au XVIIe siècle, le sol fut relevé et le porche refait.
L’église fut désaffectée à la Révolution et vendue comme bien national.
Quelques pièces de son mobilier sont conservées dans l’église Notre-Dame de la Major voisine. Au XIXe siècle, elle abrita un temps la confrérie des Pénitents gris.
Puis elle connut divers usages utilitaires : cabaret, dépôt de pompes funèbres, avant d’être l’objet de fouilles archéologiques en 1972 ainsi qu’en 1982.
Aujourd’hui, elle sert de salle d’expositions, principalement dans le cadre des Rencontres photographiques d’Arles.